Точна дата будівництва мечеті невідома. Однак фортецю, на території якої побудували релігійну споруду, була закладена у 1492 році. Мечеть побудували приблизно у той самий період, наприкінці XV - початку XVI століття. У 1788 році, коли Очаків був епіцентром російсько-турецької війни, фортецю було зруйновано, а мечеть – серйозно пошкоджено. У 1794 році над мечеттю побудували дерев'яний купол. Відтоді будівля належала православній церкві. Поступово були прибудовані вівтар, притвор та дзвіниця. З 1842 року церква іменувалася військовим собором. На початку ХХ століття тут відкрили церковно-приходську школу для дітей із бідних сімей
За радянської епохи церкву чекала доля, типова для релігійної споруди в СРСР. У березні 1930 року за рішенням райвиконкому церкву закрили та перетворили на Будинок піонерів. При цьому були вилучені всі цінності та навіть церковні дзвони. З 1960 року у соборі розміщувався краєзнавчий музей, згодом – Очаківський військово-історичний музей ім. А.В.Суворова.
Лише у 2000 році церкву повернули прихожанам, і тут відновилися богослужіння.
Цікаво, що на території собору похований Руфім Судковський – художник-мариніст, уродженець Очакова. Батько Руфима, Гавриїл Судковський, та дід, Діонісій Судковський, були протоієреями собору. Картини Руфима можна побачити у місцевому музеї.
