Точная дата строительства мечети неизвестна. Однако крепость, на территории которой построили религиозное сооружение, была заложена в 1492 году. Мечеть построили примерно в тот же период, в конце XV - начале XVI века. В 1788 году, когда Очаков был эпицентром русско-турецкой войны, крепость была разрушена, а мечеть – серьезно повреждена. В 1794 году над мечетью построили деревянный купол. С тех пор здание принадлежало православной церкви. Постепенно были пристроены алтарь, притвор и колокольня. С 1842 года церковь именовалась военным собором. В начале ХХ века здесь открыли церковно-приходскую школу для детей из бедных семей.
Во времена советской эпохи церковь ждала судьба, типичная для религиозного сооружения в СССР. В марте 1930 года по решению райисполкома церковь закрыли и превратили в Дом пионеров. При этом были изъяты все ценности и даже церковные колокола. С 1960 года в соборе размещался краеведческий музей, впоследствии – Очаковский военно-исторический музей им. А.В.Суворова.
Только в 2000 году церковь вернули прихожанам, и здесь возобновились богослужения.
Интересно, что на территории собора похоронен Руфим Судковский – художник-маринист, уроженец Очакова. Отец Руфима, Гавриил Судковский, и дед, Дионисий Судковский, были протоиереями собора. Картины Руфима работы можно увидеть в местном музее.
