Колектив театру був створений дещо пізніше, в 1934-1935 роках на базі мандрівного драматичного театру Київської області.
Першою була вистава для дітей «Юра-замазура». Тоді усі постановки театру були безкоштовними.
Під час Другої світової війни колектив евакуювали в Казахстан, а після звільнення Житомира в 1944 році трупа повернулася вже з новим репертуаром: сатиричною виставою «Як Гітлер чорту душу продав» та дитячою «Гусеня».
У 1952 році театр отримав статус обласного. За 14 років поки режисеркою була Людмила Оніщенко Житомирський ляльковий театр поставив близько 50 нових вистав за творами провідних класиків дитячої літератури та зайняв друге місце на Всесоюзному фестивалі театрів ляльок.
З приходом до управління Віталія Стрельцова в театрі зробили ремонт та започаткували нові види діяльності, зокрема організацію дитячих днів народжень, випускних для молодшої школи, сімейних вечорів.
