Коллектив театра был создан несколько позже, в 1934-1935 годах на базе странствующего драматического театра Киевской области.
Первым для труппы был спектакль для детей «Юра-грязнуля». Тогда все постановки театра были бесплатными.
Во время Второй мировой войны коллектив эвакуировали в Казахстан, а после освобождения Житомира в 1944 году труппа вернулась уже с новым репертуаром: сатирической спектаклем «Как Гитлер черту душу продал» и детской постановкой «Гусенок».
В 1952 году театр получил статус областного. За 14 лет пока режиссером была Людмила Онищенко Житомирский кукольный театр поставил около 50 новых спектаклей по произведениям ведущих классиков детской литературы и занял второе место на Всесоюзном фестивале театров кукол.
С приходом к управлению Виталия Стрельцова в театре сделали ремонт и начали новые виды деятельности, в частности организацию детских дней рождений, выпускных для младшей школы, семейных вечеров.
