Храм построен в 1098 г. как церковь княжеского замка «Городок на Остро» по указу Владимира Мономаха. Позднее городок перешел к одному из его сыновей – Юрию (получил прозвище Долгорукий). В XII веке. по желанию Юрия храм украсили фресковыми росписями.
Остерская Михайловская церковь в ходе истории неоднократно подвергалась разрушениям.
После разрушения при набеге татаро-монголов в 1240 г. служба в церкви не проводилась вплоть до XVII в. В 1695 г. церковь снова восстановили и даже устроили дополнительный алтарь во имя Святой Троицы на хорах. В 1753 г. во время грозы в храм ударила молния, в результате чего сгорел деревянный верх, кладка начала разрушаться в результате сдвига холма к реке.
В конце XVIII – начале XIX ст. большая часть объема здания была разобрана в связи с аварийным состоянием, сохранилась только алтарная часть (апсида и часть юго-восточной стены), которую стали называть Юрьевой божницей.
Реставрационные работы были проведены только в 1907 г. В 1977-80 гг. инициировали консервацию останков и реставрацию фресковой росписи XII в., остатки которой сохранились в интерьере апсиды. Копия фрески "Евхаристия" хранится в Софийском заповеднике. В настоящее время божница открывается по предварительному заказу для организованных групп туристов.
