Храм побудований у 1098 р. як церква княжого замку «Містечка на Вострі» за указом Володимира Мономаха. Пізніше містечко перейшло одному із його синів – Юрію (отримав прізвисько Довгорукий). У XII ст. за бажанням Юрія храм прикрасили фресковими розписами.
Остерська Михайлівська церква в ході історії неодноразово піддавалася руйнуванням.
Після руйнації під час набігу татаро-монголів у 1240 р. служба в церкві не проводилася аж до XVII ст. У 1695 р. церкву знову відновили і навіть влаштували додатковий вівтар в ім'я Святої Трійці на хорах. У 1753 р. під час грози у храм вдарила блискавка, внаслідок чого згорів дерев'яний верх, кладка почала руйнуватися в результаті зрушення пагорба до річки.
Наприкінці XVIII – на початку XIX ст. більша частина об'єму будівлі була розібрана в зв'язку з аварійним станом, збереглася лише вівтарна частина (апсида і частина південно-східної стіни), яку й стали називати Юр’євою божницею.
Реставраційні роботи були проведені лише в 1907 р. У 1977-80 рр. ініціювали консервацію останків та реставрацію фрескового розпису XII ст., залишки якого збереглися в інтер'єрі апсиди. Копія фрески «Евхаристія» зберігається у Софійському заповіднику. Нині божниця відкривається за попереднім замовленням для організованих груп туристів.
